وقد تشكل أساس متحف فيسبادن من مجموعات يوهان إسحاق فرايهير فون جيرننغ التي حصلت عليها دوقية ناسو بناء على اقتراح من يوهان فولفغانغ فون غوته وأتاحتها للجمهور في البداية في قصر إربرينزن باليه. تم إنشاء ثلاثة متاحف كانت الجهات الراعية لها هي جمعية ناسو للآثار والبحوث التاريخية وجمعية ناسو للتاريخ الطبيعي وجمعية ناسو للفنون. وقد أصبحت هذه المتاحف ملكاً للبلدية في عام 1900 وتم تقديمها في مبنى متحف جديد صممه المهندس المعماري تيودور فيشر منذ عام 1920 فصاعداً.

وفي تصميم مبنى فيشر، كان نصف معرض الصور مخصصاً للمعارض المؤقتة. وفي العشرينيات وأوائل الثلاثينيات من القرن العشرين وأوائل الثلاثينيات من القرن العشرين، طوّر متحف ناساويشر كونستفيرين برنامجاً حيوياً للمعارض هناك. كما تم إجراء إضافات مهمة للمجموعة في مجال الحداثة الكلاسيكية بمساعدة مواطني فيسبادن. وشملت هذه الإضافات العديد من اللوحات الفنية على سبيل الإعارة الدائمة من جامع الأعمال الفنية في فيسبادن هاينريش كيرشوف.

وبعد استيلاء النازيين على السلطة في عام 1933، تم نقل جميع اللوحات من الحركات التعبيرية والبنائية في البداية إلى المخزن ثم نُقلت إلى مركز تخزين المجموعة المركزي في بوتسدام في عام 1937. وكان على كيرشوف أن يستعيد قروضه الدائمة. كان هيرمان فوس مديراً للمتحف من 1935-1945. وتحت قيادته، تم اقتناء أكثر من 200 عمل، بما في ذلك لوحات باروكية من العيار الثقيل. ومنذ عام 1943، كان فوس أيضاً ممثلاً خاصاً لمتحف الفوهرر في لينز. ويجري حالياً التحقيق في المصدر القانوني لعمليات الاستحواذ التي قام بها.

بعد نهاية الحرب، أصبح المتحف نقطة التجميع المركزية للأمريكيين في فيسبادن. وبعد أن أعيدت الكنوز الفنية المخزنة مؤقتاً هنا، بما في ذلك نفرتيتي، إلى أصحابها، بدأت مرحلة إعادة تنظيم متحف فيسبادن في الخمسينيات والستينيات من القرن العشرين بأكثر الوسائل اقتصاداً. وخلال هذه الفترة، بدأ مدير المتحف آنذاك كليمنس فايلر في بناء ما أصبح الآن أهم مجموعة في المتحف - أعمال أليكسي فون جاولينسكي. وعلى مدى السنوات الـ 25 الماضية، تم توسيعها من حيث الجودة واختيار الأعمال لتصبح أهم مجموعة في العالم لهذا الفنان. وقد أُعطي قسم الحداثة الكلاسيكية وزناً إضافياً من خلال 30 لوحة ورسومات من أعلى المستويات من تركة هانا بيكرز فوم راث، والتي حصلت عليها مؤسسة Verein zur Förderung der Bildenden Kunst في فيسبادن في عام 1987 وأتاحتها لمتحف فيسبادن على سبيل الإعارة الدائمة. ويتخصص المتحف أيضاً في الفن الإنشائي. وتجدر الإشارة هنا بشكل خاص إلى تركة الفنان فريدريش فوردمبرج-جيلدفارت (1899-1962)، التي تم نقلها في عام 1997، ومجموعة أعمال الفنان الروسي إدوارد شتاينبرج الموجودة في متحف فيسبادن منذ عام 2013. في عام 1962، أصبح متحف فيسبادن نقطة انطلاق حركة فلوكسوس.

وبعد نقل ملكية متحف فيسبادن إلى ولاية هيسن في عام 1973، أصبحت المتاحف الثلاثة المستقلة في الأصل ثلاثة أقسام متحفية من الناحية التنظيمية. وفيما يتعلق بخطط إنشاء متحف المدينة، أعيدت مجموعة آثار ناسو إلى ملكية البلدية في ربيع عام 2010. ويوجد اليوم قسمان من أقسام المتحف، وهما قسم الفنون وقسم مجموعات التاريخ الطبيعي، أكثر من 7000^{متر مربع} من مساحات العرض تحت تصرفهما.

في عام 2007، تم تكريم متحف فيسبادن من قبل القسم الألماني للرابطة الدولية لنقاد الفن (AICA) باعتباره "متحف العام" لأنشطة العرض التي يقوم بها المتحف وعمله في مجال الفن الحديث. ويدين المتحف بهذا التكريم إلى شحذ صورة مجموعته مع التركيز على جاولينسكي ومحيطه والبنائية في سياق فريدريش فوردمبرج-جيلديفارت وما يسمى بالطليعة الصامتة منذ الستينيات.

وبعد الانتهاء من عملية تجديد شاملة لجناحي المبنى، أعيد افتتاح معرض الأساتذة القدامى في الجناح الجنوبي والمعرض الدائم لمجموعات التاريخ الطبيعيفي فيسبادن. وبعد أن أعيدت الكنوز الفنية المخزنة مؤقتاً هنا، بما في ذلك نفرتيتي، إلى أصحابها، بدأت مرحلة إعادة تنظيم متحف فيسبادن في الخمسينيات والستينيات من القرن العشرين بأكثر الوسائل اقتصاداً. وخلال هذه الفترة، بدأ مدير المتحف آنذاك كليمنس فايلر في بناء ما أصبح الآن أهم مجموعة في المتحف - أعمال أليكسي فون جاولينسكي. وعلى مدى السنوات الـ 25 الماضية، تم توسيعها من حيث الجودة واختيار الأعمال لتصبح أهم مجموعة في العالم لهذا الفنان. وقد أُعطي قسم الحداثة الكلاسيكية وزناً إضافياً من خلال 30 لوحة ورسومات من أعلى المستويات من تركة هانا بيكرز فوم راث، والتي حصلت عليها مؤسسة Verein zur Förderung der Bildenden Kunst في فيسبادن في عام 1987 وأتاحتها لمتحف فيسبادن على سبيل الإعارة الدائمة. ويتخصص المتحف أيضاً في الفن الإنشائي. وتجدر الإشارة هنا بشكل خاص إلى تركة الفنان فريدريش فوردمبرج-جيلدفارت (1899-1962)، التي تم نقلها في عام 1997، ومجموعة أعمال الفنان الروسي إدوارد شتاينبرج الموجودة في متحف فيسبادن منذ عام 2013. في عام 1962، أصبح متحف فيسبادن نقطة انطلاق حركة فلوكسوس.

وبعد نقل ملكية متحف فيسبادن إلى ولاية هيسن في عام 1973، أصبحت المتاحف الثلاثة المستقلة في الأصل ثلاثة أقسام متحفية من الناحية التنظيمية. وفيما يتعلق بخطط إنشاء متحف المدينة، أعيدت مجموعة آثار ناسو إلى ملكية البلدية في ربيع عام 2010. ويوجد اليوم قسمان من أقسام المتحف، وهما قسم الفنون وقسم مجموعات التاريخ الطبيعي، أكثر من 7000^{متر مربع} من مساحات العرض تحت تصرفهما.

في عام 2007، تم تكريم متحف فيسبادن من قبل القسم الألماني للرابطة الدولية لنقاد الفن (AICA) باعتباره "متحف العام" لأنشطة العرض التي يقوم بها المتحف وعمله في مجال الفن الحديث. ويدين المتحف بهذا التكريم إلى شحذ صورة مجموعته مع التركيز على جاولينسكي ومحيطه والبنائية في سياق فريدريش فوردمبرج-جيلديفارت وما يسمى بالطليعة الصامتة منذ الستينيات.

وبعد الانتهاء من عملية تجديد شاملة لجناحي المبنى، أعيد افتتاح معرض الأساتذة القدامى في الجناح الجنوبي والمعرض الدائم لمجموعات التاريخ الطبيعي بعنوان "جماليات الطبيعة" في الجناح الشمالي للمتحف في مايو 2013.